Kui polk lahkus I maailmasõja rindele, soovis hoonet endale Eesti Rahva Muuseum, kuid revolutsioonisegaduses majutati sinna hoopis Läti punased kütid. Punaste riigist väljalöömise järel anti maja Eesti Vabariigi Riigikohtu käsutusse.

1920. aasta 2. veebruaril kirjutati hoones alla Eesti Vabariigi ja Nõukogude Venemaa vahelisele Tartu rahu lepingule, mille põhjal Venemaa tunnustas Eesti Vabariiki iseseisva riigina.

“Tartu rahu sõlmiti teisel korrusel, esimesel korrusel asus pressikeskus, kus ajakirjanikud ootasid värskeid uudiseid. Selles majas on maha peetud tuliseid vaidlusi Eesti–Vene piiriküsimustes ja saavutatud piiri nihutamine Rakvere alt Luuga jõeni,” kirjutatakse praegu hoones asuva Jaan Poska gümnaasiumi kodulehel.

“Teise korruse koridorid on näinud uksi paugutamas Eesti kindralit Jaan Sootsi ja Vene kindralit Fjodor Kostjajevit, kes seoses ägedate piirivaidlustega vahel koridoris rahunemas käisid. Selles hoones on külmaverelise ja asjatundliku rahuga kaitsnud Eesti huve delegatsiooni juht Jaan Poska. Nende seinte vahel on välja räägitud noorele Eesti Vabariigile nii vajalikud 15 miljonit kuldrubla Vene kullavarudest. Siin lõpetati võidukalt Eesti Vabadussõda.”

Kuni 1935. aastani tegutseski majas Riigikohus, Tartu rahu sõlmimise saalis asus kohtusaal.

Alates 1935. aasta sügisest asus majja Tartu-Võru Rahukogu ehk ringkonnakohtu eelkäija.

Teise maailmasõja aegse Saksa okupatsiooni ajal paiknes majas Saksa julgeolekuteenistuse SD ja kohaliku julgeolekupolitsei osakond. 1944. aasta sõjasuvel, mil kogu Tartu kõvasti kannatada sai, jäid hoonest järele vaid välisseinad ja võlvitud lagedega kelder.

Sõjajärgsetel ülesehitustöödel oli esialgu plaanis majja rajada ülikooli radioloogiakliinik, kuid tegelikult asus sinna nõukogude luuraja Leen Kullmani nimeline kutsekool. Maja taastati aga algsest erineva ruumide paigutusega.

Aastatel 2008–2011 oli Tartu rahu maja Reiniku kooli gümnaasiumiosa käsutuses ja alates 2011. aasta suvest on seal Jaan Poska gümnaasium.

Enam-vähem rahulepingu sõlmimise ruumi praeguses asukohas paikneb koolis temaatilise väljapanekuga Tartu rahu tuba.

Tartu linnamuuseumi ekspositsiooni kuulub aga laud, millel Tartu rahu sõlmiti. Laud ja toolid anti omal ajal Eesti Rahva Muuseumi kogudesse, kus need elasid üle Teise maailmasõja ning jõudsid 1968. aastal Tartu linnamuuseumi kogusse.